Operahögskolan i Stockholm förvaltar en över 200-årig tradition, eftersom den kan spåra sina rötter tillbaka till 1773, då Gustaf III tog initiativ till en utbildning för operaartister, knuten till Kungliga Teatern, som grundades samma år. Under 1700- och 1800-talen var utbildningen med några få korta avbrott knuten endera till Kungliga Teatern i Stockholm eller till Kungliga Musikaliska Akademien (Conservatoriet). 1913-1942 sorterade utbildningen direkt under Kungliga Teatern (Operan).

1942 inrättades en särskild operaklass vid Musikaliska Akademien, där eleverna även fick tjänstgöra vid Operans föreställningar som korister, statister eller i mindre roller. I enlighet med riksdagsbeslut omvandlades operaklassen 1968 till en fristående skola som fick namnet Statens Musikdramatiska Skola. Som självständig konstnärlig högskola inledde den musikdramatiska skolan sin verksamhet läsåret 1978/79. Samtidigt bytte skolan namn, först till Musikdramatiska Skolan i Stockholm och 1986 till Operahögskolan.

Mellan åren 1968 och 2003 bedrevs undervisningen i en gammal patriciervilla på Dag Hammarskjölds Väg 24 (tidigare adress: Strandvägen 82) vid Djurgårdsbrunnsviken. Fram till 1980-talets slut hade skolan tillgång till Alléteatern på Narvavägen, därefter var man tvungen att hyra in sig i tillfälligt inhyrda repetitions- och föreställningslokaler.